Dissecting the mechanism underlying the regulation of water transport in the xylem network of Arabidopsis inflorescence stems

Abstract

In vascular plants, the xylem network constitutes a complex microfluidic system. Several models describe water flow regulation in the xylem, but simplified assumptions of the models fail to exactly reflect the in vivo status. Many methods to investigate the water transport regulation have been established; however limitations of each method in various levels disturb to understand the water transport regulation. Especially, the relationship between vascular network architecture and functional hydraulic regulation during actual water flow remains unexplored. Here, I developed a novel method to visualize individual xylem vessels of the three-dimensional xylem network of Arabidopsis thaliana, and to analyze the functional activities of these vessels using synchrotron X-ray computed tomography with hydrophilic gold nanoparticles as flow tracers. I show how the organization of the xylem network changes dynamically throughout the plant, and reveal how the elementary units of this transport system are organized to ensure both long-distance axial water transport and local lateral water transport. Xylem vessels form distinct clusters that operate as functional units and the activity of these units, which determines water flow pathways, is modulated by varying not only the number and size of xylem vessels, but also by altering their interconnectivity and spatial arrangement. Based on these findings, I propose a regulatory model of water transport that ensures hydraulic efficiency and safety.

식물의 생장과 발달에 있어서 가장 중요한 것들 중 하나는 물이다. 그러나 식물은 기본적으로 이동할 수 없고, 자연환경에서 물의 이용가능성은 계절, 기후, 시간대 등에 따라 다르기 때문에 물을 효율적으로 활용하는 전략이 필수적이다. 물은 뿌리로부터 흡수되어 줄기를 통해 각 조직으로 수송된다. 물 수송에 특화된 조직은 물관부이며 식물의 진화단계에 따라 차이가 있으나, 기본적으로 식물의 물관부는 기능적으로나 구조적으로 매우 유사하다. 고등 식물의 물관부를 구성하는 세포 중, 물관(xylem vessel)은 긴 원통형의 위아래가 거의 뚫려있는 구조로 수직적 물수송에 적합한 구조를 가지고 있으며, 한편으로 옆으로 서로 다른 물관과 벽공(pit)으로 연결되어 수평적 물수송이 가능하다. 이러한 복잡한 물관 네트워크의 물수송 효율은 네트워크를 구성하는 물관의 수, 물관의 직경, 수평적 이동가능성 등에 의해 결정된다. 물관에서의 물 수송 기작을 설명하기 위해서 100여년 전 Cohesion-tension theory (CTT, 응집력설)이 제시되었고, 이는 현재까지 많은 검증을 통해 정설로 굳어져왔다. CTT에 의하면, 토양-식물-대기 간의 수분포텐셜의 차이에 의해 발생하는 음압과 물의 분자적 특성인 응집력에 의해 물이 식물에 흡수되어 잎까지 전달된다. 현재까지 많은 물리학적 원리 및 분석방법 등을 통해 이를 모델링하고 증명하려는 시도가 있어왔지만, 특정한 조건에서만 설명이 가능하거나, 많은 요인들을 단순화하는 과정에서 모델링에 포함되지 않은 요인으로 인한 부정확성, 그리고 시간적, 공간적 해상도와 같은 실험방법의 한계를 극복하지 못하였다. 따라서 식물의 물 수송 조절 기작을 좀더 정확하게 설명하기 위해서는 보다 정밀한 실험적 검증을 통해 현재 제시된 모델들이 수정될 필요가 있다. 이를 위해서는 복잡한 물관 네트워크에서의 물의 흐름을 직접 관찰하고, 각 물관의 물 수송양 측정을 토대로 3차원적 물 수송 경로를 재구성해야 한다. 본 연구에서는 애기장대를 대상으로, 방사광가속기 엑스선 전산화 단층촬영(synchrotron X-ray computed tomography, SXRCT)과 나노금입자(gold nanoparticle, AuNP)를 이용하여 3차원적 물 수송 경로를 재구성하였고, 각 물관의 활성을 측정함으로써 주어진 구조적 또는 생리적 조건에서 물의 수송이 어떻게 조절되는 지를 밝혔다. 결과에 의하면, 모든 물관이 항상 물을 수송하고 있는 것이 아니라, 음압이 약한 조건, 예를 들어 광합성이 활발하지 않은 조건에서는 일부 물 수송 효율이 상대적으로 우수한 물관만 활발하게 물을 수송하고 나머지 물관들은 물을 머금고 있으며, 음압이 강한 조건에서는 나머지 물관의 활성도 같이 증가하는 것을 확인하였다. 또한 관다발내의 상대적인 물관의 위치에 따라 물 수송에 활용되는 정도가 다르며, 관다발 주변 조직으로의 물수송에 특화되어 있음을 확인하였다. 이는 주어진 조건에 따라 물 수송에 활용하는 물관의 수와 그 활성이 조절되며, 이는 물수송효율/안전성(hydraulic efficiency/safety)이 하나의 구조적 시스템에서 동시에 충족될 수 있음을 보여준다. 따라서 기존에 제시된 모델들 가운데, 단순히 물관의 수와 직경 등 구조적인 요인에 치중하여 물수송 기작을 설명한 부분은 실제로 물을 수송하는 물관의 수와 그 활성에 대한 데이터를 포함하고 있지 않기 때문에 실제 상황과 차이를 보일 수 밖에 없고, 적용되지 않은 변수들을 포함한 새로운 모델이 제시되어야 한다. 본 연구는 기존에 고려되지 않았던, 또는 분석도구의 부재로 고려할 수 없었던 요인들을 제시하였다. 본 연구에서 확립된 분석 시스템과 분자생물학적 분석을 접목한다면, 애기장대의 수많은 돌연변이체와 유전체적 정보를 활용하여 물 수송 조절에 관여하는 인자들을 동정하고 기능을 규명할 수 있을 것이다. 나아가 물 이용성을 극대화시킴으로써 환경 적응성이 뛰어난 작물을 위한 이상적인 물관 네트워크를 제시할 수 있을 것이다.